A rákövetkező évtizedben zenekarvezetőként dolgozott, 1963-ban megalapította az Ír Kamarazenekart, 1966-tól pedig az újáalakult Ulster Orchestra koncertmestere, s ezután kezdődött az igazi karmesteri pályafutása.

Fürst vezető karmasteri és zeneigazgatói posztot töltött be Malmőben, Aalborgban, Dublinban, Marsellies-ben és Winterthurban, és éveken át a Helsinki Filharmonikus Zenekar vendégkarmestere volt. 1972-es londoni debütálása óta az összes nagynevű londoni zenekart vezényelte már, s rendszeresen kap meghívásokat Európából, az USA-ból és Új-Zélandból.

Köszönhetően a Marseille-i Opera zeneigazgatói székében eltöltött kilenc esztendőnek, valamint az Angol Nemzeti Opera, a Skót Opera és a Stockholmi Királyi Opera felkéréseinek, Fürst János komoly operavezénylési gyakorlattal is rendelkezik.

Szívesen dirigál kortárs műveket is, többek között ő mutatta be Koppenhágában Peter Maxwell Davies balettjét, a Salomét, amelyet egyidejűleg az EMI is rögzített.
Fürst folyamatosan járja a világot, Ausztráliában például Brahms műveivel turnézott, de számos koncertet dirigált Európa nagyvárosaiban, az Egyesült Államokban, Japánban sőt még Malajziába is kapott meghívást. 1997-től a Párizsi Conservatoire karmesterképzőjének professzora, 2002 őszétől a Szegedi Szimfonikus Zenekar művészeti vezetőjeként és vezető fővárosi együttesek vendégkarmestereként rendszeres szereplője a magyar zenei életnek.