Vagyonos és művelt nagypolgári családban született a Párizs melletti Maisons-Lafitte-ben. Viharos ifjúkora volt: egy jó nevű magániskolából kicsapták, Marseille-be ment, ahol álnéven élt és a rendőrség szállította haza, ekkor egy nála tizenhárom évvel idősebb színésznőbe szeretett bele, aki azonban kiadta az útját.

Tízéves korában kezdett írni, és még húsz sem volt, amikor megjelent első verseskötete. 1909-ben megkérdezte a híres Orosz Balett vezetőjét, Szergej Gyagilevet, írhatna-e balettet a társulatnak, és azt a tömör feletetet kapta: "Képesszen el!" A felszólítás nyomán Cocteau tollából olyan darabok születtek, mint a Parádé, amelynek zenéjét Erik Satie szerezte, a díszleteket pedig Pablo Picasso tervezte, vagy később - Milhaud zenéjével - az Ökör a háztetőn.

Az első világháború idején mentősofőrként szolgált a belga fronton, és összebarátkozott a vadászpilóta Roland Garrosszal (akiről később a híres teniszpályát és -versenyt elnevezték), neki ajánlotta a repülés által ihletett korai verseit. A háború után találkozott az akkor 16 éves Raymond Radiguet-vel, a francia próza "csodagyerekével", A test ördöge szerzőjével, és szoros érzelmi viszony szövődött közöttük. Amikor öt évvel később Radiguet tífuszban meghalt, Cocteau az ópium rabja lett, és gyógykezelésre szorult.

A szanatóriumban a neves tomista filozófus, Jacques Maritain hatására gyakorló hívő lett. A húszas-harmincas években születtek meg legjobb prózai és színpadi művei: az Orpheusz című tragédia, a Vásott kölykök című regény, az Oidipusz-témát feldolgozó Pokolgép című dráma. 1930-ban került színre Búcsú című monodrámája, amelyből később Poulenc írt operát, s ekkor készítette első filmjét is A költő vére címmel. 1937-ben mutatták be A Kerekasztal lovagjai című darabját, amelynek egyik szerepét a fiatal, jóképű Jean Marais játszotta. Ekkor kezdődött a költő és a színész életre szóló kapcsolata, amely szerelem, mély barátság és tökéletes művészi együttműködés volt egyben.

A második világháború nyomasztó légkörében jelentek meg újabb drámái: a Rettenetes szülők, a Szent szörnyetegek, az Írógép. A háború után visszatért a filmhez, 1945-ben megrendezte az ismert gyermekmesén alapuló A szép és a szörnyeteg című mozit Jean Marais főszereplésével. A halál és a költészet kapcsolatát vizsgáló Orpheusz című filmjével 1950-ben elnyerte a Velencei Filmfesztivál fődíját és a Brit Filmakadémia díját is. Képző- és iparművészként is jelentőset alkotott: Saint-Jean-Cap-Ferrat-ban elkészítette a Villa Santo Sospir belsőépítészeti berendezését, és nagyszabású freskósorozatba fogott többek között a mentoni városházán.

Cocteau 1954-ben a Belga Királyi Akadémia tagja lett, egy évvel később a Francia Akadémia is soraiba fogadta. 1960-ban megrendezte utolsó filmjét, az Orpheusz végrendeletét, majd végleg visszavonult. Párizshoz közeli, Milly-la-Foret-i otthonában érte a végzetes szívroham 1963. október 11-én, néhány órával azután, hogy régi kedves barátnője, Edith Piaf haláláról értesült.

2010 nyarán Milly-la-Foret-ben található egykori lakóházában múzeumot rendeztek be az emlékére. 2011-ben a dél-franciaországi Menton városában létesült Cocteau Múzeum, ahol a művész több mint ezer alkotása kapott helyet, köztük rajzok, festmények, fotók, kéziratok, s filmes és színházi munkáiból is bemutatnak részleteket.